Muchos científicos de todo el mundo han comenzado a reconocer el papel y la importancia de la biodiversidad en el funcionamiento de los sistemas agrícolas. En ecosistemas naturales la regulación interna de su funcionamiento es substancialmente un producto de procesos y sinergias ligadas a la biodiversidad. Esta forma de control se pierde progresivamente con la intensificación y la simplificación agrícola, de manera que para funcionar los monocultivos deben ser subvencionados con altos niveles de insumos químicos (Thrupp, 19 ). La preparación de la cama de semillas y la siembra mecanizada reemplazan a los métodos naturales de dispersión de semillas; los plaguicidas químicos reemplazan los controles naturales de las poblaciones de insectos y patógenos; y la manipulación genética reemplaza los procesos naturales de evolución y selección de plantas. Igualmente se altera la descomposición, ya que las plantas se cosechan y la fertilidad del suelo se mantiene, pero no a través del reciclaje biologico de nutrientes sino a traves del uso de fertilizantes (Glissman, 19 ).

Una de las razones más importantes para mantener y/o incrementar la biodiversidad natural es el hecho de que ésta proporciona una gran variedad de servicios ecológicos (Altieri, 1994). En ecosistemas naturales, la cubierta vegetativa de un bosque o pradera previene la erosión del suelo, regula el ciclo del agua controlando inundaciones, reforzando la infiltración y reduciendo el escurrimiento del agua. En sistemas agrícolas, la biodiversidad cumple funciones que van más allá de la producción de alimentos, fibra, combustible e ingresos. Algunas de éstas incluyen el reciclaje de nutrientes, el control del microclima local, la regulación de procesos hidrológicos locales, la regulación de la abundancia de organismos indeseables, y la detoxificación de residuos químicos nocivos. Estos procesos de renovación y servicios del ecosistema son principalmente biológicos, por consiguiente su persistencia depende del mantenimiento de la diversidad biológica o biodiversidad. Cuando estos servicios naturales se pierden por la simplificación biológica, los costos económicos y medioambientales pueden ser significativos. En la agricultura los costos económicos incluyen la aplicacion de insumos externos costosos (fertilizantes y pesticidas) a los cultivos, ya que los agroecosistemas que han sido privados de sus componentes funcionales básicos no tienen la capacidad para subsidiar su fertilidad del suelo y de regular las plagas. A menudo estos costos involucran una reducción en la calidad de la vida rural en general, debido a la degradacion del suelo, la perdida de la calidad del agua y alimentos cuando se produce contaminación por plaguicidas y/o nitratos (Altieri, 1995).

En ninguna otra situacion son más evidentes las consecuencias de la reducción de la biodiversidad que en elque hacer del manejo de plagas agrícolas. La inestabilidad de los agroecosistemas se pone de manifiesto a través del empeoramiento de los problemas de insectos plaga, ligados a la expansión de monocultivos a expensas de la vegetación natural, disminuyendo la diversidad del hábitat local (Altieri y Letourneau, 1982; Flint y Roberts, 1988). Las comunidades de plantas que se modifican para satisfacer las necesidades especiales de los humanos, quedan inevitablemente sujetas a daños por plagas y generalmente, mientras más intensamente se modifican tales comunidades más abundantes y serios son los problemas de plagas. En la literatura agrícola, están bien documentados los efectos de la reducción de la diversidad de plantas sobre las erupciones de plagas de herbívoros y patógenos (Andow, 1991; Altieri, 1994). Tales reducciones drásticas en la biodiversidad de plantas y los efectos epidémicos resultantes pueden afectar adversamente la función del ecosistema con consecuencias graves sobre la productividad y sustentabilidad agrícola.

En agroecosistemas modernos, la evidencia experimental sugiere que la biodiversidad puede usarse para el manejo óptimo de plagas (Altieri y Letourneau, 1994; Andow, 1991). Varios estudios han demostrado que es posible estabilizar las comunidades de insectos en agroecosistemas diseñando arreglos espaciales y temporales de vegetacion que sostiene poblaciones de enemigos naturales o que tienen un efecto deterrente directo sobre los herbívoros (Perrin, 1980; Risch et al., 1983). Este capítulo analiza las varias opciones de diseños del agroecosistema, que basados en la teoría agroecológica actual, conllevan el uso óptimo de la biodiversidad funcional para el control biológico de plagas en campos de cultivo. Estos principios se ilustran con un estudio de caso de un vinedo organico diversificado con cultivos de cobertura y un corredor biologico en el norte de California.

La biodiversidad se refiere a todas las especies de plantas, animales y microrganismos que existen e interactúan recíprocamente dentro de un ecosistema. En todos los agroecosistemas, existen polinizadores, enemigos naturales, lombrices de tierra y microrganismos del suelo, todos componentes claves de la biodiversidad que juegan papeles ecológicos importantes, al mediar procesos como introgresión genética, control natural, ciclaje de nutrientes, descomposición, etc. (Figura 1). El tipo y la abundancia de biodiversidad depende de la estructuira y manejo del agroecosistema en cuestion. En general, el nivel de biodiversidad insectil en los agroecosistemas depende de cuatro características principales (Southwood y Way, 1970):

1. La diversidad de vegetación dentro y alrededor del agroecosistema.
2. La durabilidad del cultivo dentro del agroecosistema.
3. La intensidad del manejo.
4. El aislamiento del agroecosistema de la vegetación natural.

En general, un agroecosistema que es más diverso, más permanente, rodeado de vegetacion natural y que se maneja con pocos insumos ( p. ej. sistemas tradicionales de policultivos y agrosilvopastoriles) excibe procesos ecológicos muy ligados a la amplia biodiversidad del sistema. Esto no sucede en sistemas simplificados (monocultivos modernos) que deben ser subsidiados con altos insumos al carecer de biodiversidad funcional.

Todos los agroecosistemas son dinámicos y están sujetos a diferentes tipos de manejo, de manera que los arreglos de cultivos en el tiempo y en el espacio están cambiando continuamente de acuerdo con factores biológicos, socioeconómicos y ambientales. Tales variaciones en el paisaje determinan el grado de heterogeneidad característica de cada región agrícola, la que a su vez condiciona el tipo de biodiversidad presente y la cual puede o no beneficiar la protección de cultivos en agroecosistemas particulares. Uno de los mayores desafíos para los agroecólogos es identificar ensamblajes de biodiversidad, ya sea a nivel del campo o paisaje, que rendirán resultados favorables tales como regulación de plagas. El desafío de disenar tales arquitecturas solamente se podrá enfrentar estudiando las relaciones entre la diversificación de la vegetación y la dinámica poblacional de herbívoros y sus enemigos naturales asociados en agroecosistemas particulares.

Los componentes de la biodiversidad en agroecosistemas se pueden clasificar de acuerdo a la funcion que juegan en el agroecosistema. Segun esto la biodiversidad se puede agrupar como:

• Biodiversidad productiva: cultivos, arboles y animales que son elegidos por los agricultores y que establecen el nivel basico de diversidad util en el sistema
• Biota funcional: organismos que contribuyen a la productividad a traves de la polinizacion, control biologico, descomposicion, etc.
• Biota destructiva: malezas, insectos plaga y patogenos que reducen la productividad cuando alcanzan niveles poblacionales altos.

Estas categorias pueden agruparse en otra forma propuesta por VanderMeer y Perfecto (l995) que reconocen dos tipos de componentes de la biodiversidad. El primer componente, biodiversidad planificada o productiva, incluye los cultivos y animales incluidos en el agroecosistema por el agricultor y la cual variará de acuerdo al manejo y los arreglos de cultivos. El segundo componente, la biodiversidad asociada, incluye la flora y fauna del suelo, los herbívoros, descomponedores y depredadores, que colonizan al agroecosistema desde los ambientes circundantes y que permanecerán en el agroecosistema dependiendo del tipo de manejo adoptado. La relación entre los dos componentes de biodiversidad se ilustra en la Figura 2. La biodiversidad planificada tiene una función directa como lo señala la flecha que conecta a la caja de biodiversidad planificada y la caja de la función del agroecosistema. La biodiversidad asociada también tiene una función, pero está mediada por la biodiversidad planificada que también exhibe una función indirecta. Por ejemplo en un sistema agroforestal, los árboles crean sombra, lo que hace posible que sólo crezcan cultivos tolerantes a la sombra. Por lo tanto la función directa de los árboles es crear sombra. Pero asociadas a los árboles existen pequeñas avispas que buscan el néctar en las flores de los árboles. Estas avispas son parasitoides naturales de plagas que normalmente atacan a los cultivos. Las avispas son parte de la biodiversidad asociada. Así los árboles crean sombra (función directa) y atraen avispas (función indirecta) (Vandermeer y Perfecto, l995).

Es clave identificar el tipo de biodiversidad que es deseable de mantener o incrementar de manera que se puedan llevar a cabo las funciones (o servicios) ecológicos, y de determinar cuales son las mejores prácticas de manejo para incrementar la biodiversidad deseada. Como se observa en la Figura 3, existen muchas prácticas agrícolas que tienen el potencial de incrementar la biodiversidad funcional, y otras de inhibirla o reducirla. Lo importante es utilizar las prácticas que incrementen la biodiversidad y que ésta a su vez tenga la capacidad de subsidiar la sostenibilidad del agroecosistema al proveer servicios ecológicos como el control biológico, el reciclaje de nutrientes, la conservación de suelo y agua, etc.

La diversidad de artrópodos ha sido correlacionada con la diversidad vegetal en agroecosistemas. En general, una mayor diversidad de plantas conlleva a una mayor diversidad de herbívoros, y esto a su vez determina una mayor diversidad de depredadores y parásitos resultando en cadenas troficas complejas. Una biodiversidad total mayor puede entonces asegurar la optimización de procesos ecologicos claves y asi el funcionamiento de los agroecosistemas (Altieri l984),

Se ofrecen varias hipótesis para apoyar la idea de que los sistemas diversificados estimulan una mayor biodiversidad de artrópodos (Altieri y Letourneau, l982):

1. La hipótesis de la heterogeneidad de hábitat. Los sistemas de cultivos complejos albergan más especies que los hábitat agrícolas simplificados. Los sistemas con asociaciones heterogéneas de plantas poseen más biomasa, recursos alimenticios y persistencia temporal; por lo tanto poseen más especies de insectos asociadas que los sistemas de monocultivo. Aparentemente, la diversidad de especies y la diversidad estructural de plantas son importantes para determinar la diversidad de insectos.
2. Hipótesis de la depredación. La abundancia incrementada de depredadores y parasitoides en asociaciones diversas de plantas reduce la densidad de presas/hospederos (Root, l973), por lo que la competencia entre herbívoros se reduce, lo que a su vez permite la adición de nuevas especies de herbívoros que soportan a más especies de enemigos naturales.
3. Hipótesis de la productividad. En general los policultivos son más productivos que los monocultivos (Francis, l986 y Vandermeer, l989), Esta productividad incrementada resulta en una mayor biodiversidad de insectos dada la mayor abundancia de recursos alimenticios.
4. Hipótesis de la estabilidad. Esta hipótesis asume que la productividad en policutlivos es más estable y predecible que en monocultivos. Esta mayor productividad, aunada a la heterogeneidad de agroecosistemas complejos, permite a los insectos dividir el ambiente temporal y espacialmente, de modo que coexisten más especies de insectos.

Existen varios factores ambientales que influencian la diversidad, abundancia y actividad de parasitoides y depredadores en los agroecosistemas: condiciones microclimáticas, disponibilidad de alimentos (agua, polen, presas, etc.), recursos del hábitat (sitios de reproducción, refugio, etc.), competencia inter-específica y presencia de otros organismos (hiperparásitos, depredadores, etc). Los efectos de cada uno de estos factores variará de acuerdo al arreglo espacio-temporal de cultivos y a la intensidad de manejo; ya que estos atributos afectan la heterogeneidad ambiental de los agroecosistemas (van den Bosch y Telford, l964).

A pesar de que los enemigos naturales varían ampliamente en su respuesta a la distribución, densidad y dispersión de cultivos, la evidencia señala que ciertos atributos estructurales del agroecosistema (diversidad vegetal, niveles de insumos, etc.) influyen marcadamente en la dinámica y diversidad de depredadores y parasitoides. La mayoría de estos atributos se relacionan con la biodiversidad y están sujetos al manejo (ej. asociaciones y rotaciones de cultivos, presencia de malezas en floracion, diversidad genética, etc.). Basándose en la información disponible, la biodiversidad de enemigos naturales y su efectividad se puede incrementar en los agreocosistemas de las siguientes maneras (Rabb y otros l976, Altieri y Whitcomb, l979):

• mediante introducciones múltiples de enemigos naturales a través de enfoques aumentativos de control biológico;
• reduciendo la mortalidad de los enemigos naturales al eliminar plaguicidas;
• proporcionando recursos alimenticios como polen, néctar, presas/hospederos;
• incrementando la diversidad vegetal dentro y alrededor del cultivo;
• manipulando los atributos arquitectónicos, genéticos y químicos de las plantas tal como kairomonas (químicos del comportamiento) que estimulan la capacidad de búsqueda y la retención en el campo de los enemigos naturales.

Desde l970 la literatura provee cientos de ejemplos de experimentos donde se documenta que la diversificación de cultivos conlleva a la reducción de poblaciones de herbívoros plaga (Andow l99l, Altieri, l994). La mayoría de los experimentos donde se mezcla el cultivo principal con otras plantas no hospederas, poseen menores poblaciones de herbívoros especializados que los monocultivos (Root, l973, Cormartie, l98l, Risch y otros, l983). En monocultivos los herbívoros exhiben una mayor colonización, mayor reproducción, mayor tiempo de permanencia en el cultivo, menor disrupción en encontrar el cultivo y menor mortalidad debida a enemigos naturales.

Hay varios factores que les permiten a los policultivos limitar el ataque de plagas. El cultivo puede estar protegido de las plagas por la presencia física de otro cultivo más alto que estaría actuando como barrera o camuflaje. La asociación de repollo con tomate reduce las poblaciones de polilla del repollo, mientras que las mezclas de maíz, frijol y calabaza tienen el mismo efecto sobre crisomelidos. El olor de algunas plantas también puede afectar la capacidad de búsqueda de ciertas plagas. Los bordes de pasto repelen a cicadelidos del frijol y los estímulos químicos de la cebolla no permiten a ciertas especies de moscas encontrar a zanahorias en un policultivo (Altieri, l994).

También hay cultivos que dentro de una combinación pueden actuar como cultivo trampa. Franjas de alfalfa en algodón atraen al chinche Lygus; aunque hay una perdida de area dedicada a alfalfa, esto representa menor costo que lo que costaría el control de Lygus en algodón si no hubiera alfalfa. Igualmente cultivos de repollo y brocoli sufren menos daño por afidos y crisomelidos cuando se intercalan con crucíferas silvestres que actúan como atrayentes de estas plagas (Landis et al., 2000).

Hay dos hipótesis que explican la menor abundancia de herbívoros en policutlivos: la de la concentración de recursos y la de los enemigos naturales (Smith and Sorely, 2000). Ambas hipótesis explican que pueden haber diferentes mecanismos actuando en agroecosistemas distintos y tienden a sugerir los tipos de ensamblajes vegetacionales que poseen efectos reguladores y los que no, y bajo que circunstancias agroecológicas y que tipo de manejo (Root, 1973). De acuerdo a estas hipótesis, una menor densidad de herbívoros puede ser el resultado de una mayor depredación y parasitismo, o alternativamente el resultado de una menor colonización y reproducción de plagas ya sea por repelencia química, camuflaje o inhibición de alimentación por parte de plantas no-hospederas, prevención de inmigración u otros factores (Andow, l99l).

Un experimento reciente, bien replicado donde se controló la diversidad vegetal en sistemas de praderas, se encontró que la productividad del ecosistema aumentó y que los nutrientes se utilizaron mas eficientemente y la productividad fue mayor, en la medida en que se incrementaba el número de especies de plantas en la pradera (Tilman y otros, l996). Este mismo patrón ocurre en agroecosistemas, donde la regulación de insectos plaga se acrecienta con el aumento de especies de plantas. La evidencia demuestra que en la medida que se incrementa la diversidad vegetal, la reducción de plagas alcanza un nivel óptimo resultando en rendimientos más estables. Aparentemente, mientras más diverso es el agroecosistema y mientras menos disturbada es la diversidad, los nexos tróficos aumentan desarrollandose sinergismos que promueven la estabilidad poblacional insectil. Sin embargo, es claro que esta estabilidad depende no sólo de la diversidad trófica sino más bien de la respuesta dependiente de la densidad que tengan los niveles tróficos más altos (Southwood y Way, 1970). En otras palabras, la estabilidad depende de la precisión de la respuesta de cada nivel trófico al incremento poblacional en un nivel inferior. Lo que es clave para alcanzar regulación biótica, es la diversidad selectiva y no una colección de especies al azar, (Dempster y Coaker, l974).

Aparentemente las caracteristicas funcionales de las especies que componen el sistema son tan importantes como el numero total de especies. Los papeles funcionales representados por las especies de plantas son claves en determinar procesos y servicios en agroecosistemas. Esto tiene implicaciones practicas para el manejo del habitat. Si es mas facil emular un proceso ecologico especifico que duplicar la complejidad de la naturaleza, entonces se debiera realizar esfuerzos para incorporar un componente especifico de la biodiversidad que juege un rol especial (p. ej. que fija nitrogeno o que sus flores atrae parasitoides). Dependiendo de las condicines del agricultor, todo lo que se necesita podria ser una rotacion o la adicion de un cultivo asociado. En el caso de agricultores de pocos recursos que no pueden tomar muchos riesgos, la adopcion de policultivos de alta diversidad probablemente sea la mejor opcion.

Desde un punto de vista práctico, es más fácil diseñar estrategias de manejo de insectos en policultivos utilizando la hipótesis de los enemigos naturales que la de la concentración de recursos. Esto se debe a que aún no han identificado bien las situaciones ecológicas o los rasgos en el sistema de vida, que hacen a ciertas plagas más o menos sensitivas a como se organizan los cultivos en el campo (Kareiva, l986). Los monocultivos son ambientes difíciles para inducir una operación eficiente de enemigos naturales debido a que éstos carecen de recursos adecuados para el desempeño óptimo de depredadores y parásitos, y porque en general se usan prácticas que afectan negativamente al control biológico. Los policutlivos sin embargo poseen condiciones intrínsecas (ej. diversidad de alimentos y refugios, y generalmente no son asperjados con plaguicidas) que favorecen a los enemigos naturales. En estos sistemas la elección de una planta alta o baja, una en floración, una de maduración prematura o una leguminosa puede magnificar o disminuir los efectos de la mezclas de cultivos sobre las plagas (Vandermeeer, l989). De esta forma, reemplazando o adicionando una diversidad correcta de plantas, es posible ejercer cambios en la diversidad del hábitat que a su vez mejore la abundancia y efectividad de enemigos naturales.

Una tendencia desafortunada que acompaña a la expansión de los monocultivos, es que ésta ocurre a expensas de la vegetación natural circundante que sirve para mantener la biodiversidad a nivel del paisaje. Una consecuencia de esta tendencia es que la cantidad total de hábitat disponible para insectos benéficos está descendiendo a tasas alarmantes. El impacto hipotético de la fragmentación del paisaje sobre la sobrevivencia de enemigos naturales se delinea en la Figura 4; en la medida que se homogeniza el paisaje y aumenta la disturbancia el ambiente, este se torna cada vez mas desfavorable para los enemigos naturales. Las implicaciones de la pérdida de hábitat para el control biológico de plagas pueden ser serias dada evidencias que demuestra un incremento de plagas en los paisajes agrícolas homogéneos (Altieri y Letourneau, l982). Datos recientes demuestran que hay un incremento de enemigos naturales y control biológico más efectivo en áreas donde permanece la vegetación natural en los bordes de los campos (Barbosa, 1998). Estos hábitat son importantes como sitios de refugio y proveen recursos alimenticios para enemigos naturales en épocas de escasez de plagas en el campo (Landis et al., 2000).

Las cortinas rompeviento, bordes, linderos y otras estructuras del paisaje han recibido mucha atención en Europa en relación a sus efectos sobre la distribución y abundancia de artrópodos en campos adyacentes (Fry, l995). Hay una amplia aceptación sobre la importancia de la vegetación en los márgenes de los campos, como reservorios de enemigos naturales de plagas (van Emden, l965). Muchos estudios han demostrado movimientos de artrópodos benéficos desde los márgenes hacia el cultivo, y se ha observado un mayor control biológico en las hileras de cultivos cerca de las márgenes que en el centro de los campos (Pickett and Bugg, 1998; Thies and Tscharntke, 1999).

En muchos casos, las malezas y otro tipo de vegetación alrededor de los campos albergan presas/hospederos para los enemigos naturales, proporcionando así recursos estacionales y cubriendo las brechas en los ciclos de vida de los insectos entomófagos y de las plagas (Altieri y Whitcomb, l979). Un ejemplo clásico es el de la avispita parasitoide de huevos Anagrus epos, cuya eficacia en regular las poblaciones del cicadelido de la vid, Erythroneura elegantula, se incrementa de manera importante en viñedos rodeados por mora silvestre (Rubus sp.). Esta planta alberga poblaciones de un cicadelido neutral (Dikrella cruentata), que en el invierno se reproduce en sus hojas y que sirve de alimento alternativo al parasitoide Anagrus (Doutt y Nakata, l973). Estudios recientes muestran que los huertos de ciruelo adyacentes a viñedos proveen de refugio invernal a Anagrus y por lo tanto, estos viñedos cercanos se benefician por el parasitismo temprano que ejerce la avispita que encuentra alimento y refugio en los ciruelos circundantes.

Diversas investigaciones en el norte de California han demostrado que existe un movimiento considerable de insectos entomófagos desde los bosques riparios hacia los huertos de manzanos adyacentes, siendo los huertos orgánicos los que muestran mayor colonización que los huertos asperjados con insecticidas (Altieri y Schmidt, l986). Varias especies de depredadores y parásitos colectados en los márgenes del bosque fueron capturados en la interface huerto-bosque y más tarde colectados dentro de los bosques, sugiriendo que la organización de la fauna benéfica de los huertos está condicionada por el tipo de vegetación natural circundante.

En zonas templadas los investigadores han intentado incrementar los depredadores utilizando "bancos" de coleópteros, franjas en floración y bordes vegetacionales. En Inglaterra, cuando se utilizan estas estrategias de diversificación vegetal (especialmente franjas de pastos) y se elimina el uso de plaguicidas en cereales, los depredadores carabidos colonizan los campos y proliferan, controlando las poblaciones de afidos que tienden a ser más numerosos en los centros de los campos (Wratten, l988). El costo de establecer un "banco" de coleópteros de 400 metros en 20 has es de aproximadamente $200 dólares, incluyendo aradura, semilla de pasto y pérdida de área para el cultivo principal. Una sola aplicación de insecticidas contra áfidos cuesta $750 dólares, más el costo de la pérdida de rendimientos por el ataque de pulgones.

A pesar de estas observaciones, existen pocos esfuerzos en el mundo para diversificar agroecosistemas modernos a nivel del paisaje con márgenes naturales, compuestos por especies en floración que actúan como plantas insectarias. Experiencias de este tipo llenarían una brecha en la información de cómo los cambios en el diseño físico y a nivel de biodiversidad en agroecosistemas afectaría la distribución y abundancia de una comunidad compleja de insectos plaga y enemigos naturales asociados.

Determinar que la dispersión de insectos funciona como respuesta a la diversidad vegetacional a nivel de paisaje y si acaso las franjas o bordes de vegetación sirven como corredores para el movimiento de enemigos naturales en campos adyacentes, tendrá implicancias mayores en el diseño de estrategias MIP (Manejo Integrado de Plagas) a nivel de paisaje. Se espera que estos corredores puedan servir como canales para la dispersión de depredadores y parásitos en agroecosistemas. Dada la alta relación perímetro-área de los corredores, la interacción con campos adyacentes es substancial, proveyendo protección a los cultivos dentro de un área de influencia, determinada por la distancia que se mueven los depredadores desde los corredores hacia cierto rango del campo. Al documentar estos efectos será posible entonces determinar el largo, ancho, distancia y frecuencia a la que los corredores deberán colocarse en los campos para mantener un nivel óptimo de entomofauna benéfica, evitando así la necesidad del uso de plaguicidas. Un sistema de corredores y márgenes en agroecosistemas puede también tener efectos importantes a nivel ecológico tales como interrupción de la dispersión de propagulos de patógenos y semillas de malezas, barreras al movimiento de insectos dispersados por el viento, decremento del acarreo de sedimentos y pérdida de nutrientes, producción de biomasa incorporable al suelo, y modificación de la velocidad del viento y microclima local. Lo más importante es que el diseño de corredores puede convertirse en una estrategia importante para la re-introducción de biodiversidad en monocultivos de gran escala, facilitando así la re-estruturación de agroecosistemas para su conversión a un manejo agroecológico.

En el norte de California, muchos viñedos están insertados en una matriz de bosques riparios, transformandose en modelos para el estudio de colonización de artrópodos y el intercambio de estos entre campos agrícolas y áreas no cultivadas. Un estudio fue llevado a cabo en dos bloques adyacentes de un viñedo Chardonnay, localizado en Hopland, 200km al norte de San Francisco, California, en una región típica de producción de vino. El estudio tomo ventaja de la existencia de un corredor vegetal de 300m de largo y 5 m de ancho compuesto de por lo menos de 65 diferentes especies de plantas en floración. Este corredor, conectado al bosque ripario, atraviesa el vinedo, permitiendo así evaluar si tal faja de vegetación puede incrementar el control biológico de insectos plaga en el viñedo. El principal interés era evaluar si el corredor actuaba como un hábitat que provee recursos alimenticios alternativos consistentes, abundantes y bien distribuidos para una comunidad diversa de predatores generalistas y parasitoides, permitiendo a las poblaciones de estos enemigos naturales desarrollarse en el área de influencia del corredor antes que las poblaciones de plagas en el viñedo. También se pensó que el corredor podría servir como una carretera biológica para la dispersión de predadores y parasitoides desde el bosque y hacia dentro del viñedo, y de este modo proporcionar protección contra los insectos plaga sobre el área de influencia del corredor (Nicholls et al., 2001).

Como el cultivo fue también diversificado con cultivos de cobertura, se evaluó otra hipótesis: la presencia de insectos neutrales, polen y néctar en los cultivos de cobertura proveen un suministro de recursos alimenticios abundante para los enemigos naturales. Así los predadores y parasitoides rompen su dependencia estricta de herbívoros de la uva,

lo que permite a los enemigos naturales elevar sus densidades y mantener las poblaciones

de plaga a niveles aceptables (Nicholls et al., 2000).

Los dos bloques de viñedos evaluados (Bloques A y B de 2.5 ha c/u) estaban rodeados en la zona norte por bosque ripario, pero el bloque A estaba penetrado y atravezado por el corredor. Ambos bloques estaban bajo un manejo orgánico durante los 2 anos del estudio.

Para monitorear la diversidad y abundancia de entomofauna se colocaron trampas pegajosas amarillas y de color azul en diferentes puntos del viñedo, a diferentes distancias desde el corredor (en el bloque A) o la zona de borde sin corredor (Bloque B) (hileras 1, 5, 15, 25, 45) de abril a septiembre en 1996 y 1997. Las trampas amarillas fueron usadas para monitorear el cicadélido de la uva E. elegantula, el parasitoide de huevos del cicadélido de la uva, Anagrus epos, y varias especies de predatores. Las trampas azules fueron principalmente usadas para determinar las poblaciones de trips y el predator Orius.

En las mismas hileras donde se colocaron las trampas pegajosas, se examinaron hojas de la viña directamente en el campo y se conto el número de ninfas de E. elegantula.

La mitad de cada bloque se mantuvo limpia de vegetación durante la primavera y finales del verano (monocultivo). En abril, las otras dos mitades de cada bloque fueron sembradas hilera por medio con una mezcla de girasol (Helianthus annus) y trigo sarraceno (Fagopyrum esculentum) (viñedo con cultivo de cobertura). El trigo sarraceno florecía desde mayo a julio y el girasol desde julio hasta el final de la estación.

De abril a septiembre de 1996 y 1997, la abundancia y diversidad de los adultos del cicadélido de la uva, adultos y ninfas de trips, adultos de Anagrus, Orius sp. y otros predatores fueron monitoreados en los bloques de viñedo con cultivos de cobertura y los

viñedos en monocultivo, mediante trampas pegajosas amarillas y azules colocadas en 10

hileras seleccionadas al azar en cada bloque. También se determinó el numero de ninfas

de E. elegantula y el parasitismo de huevos (Settle & Wilson, 1990). Los huevos eclosionados fueron examinados para determinar la presencia o no de cicatrices de emergencia del huevo que indicaban la emergencia de A. epos (Murphy et al., 1996).

Con el propósito de determinar si el corte del cultivo de cobertura forzaba el movimiento de los enemigos naturales desde el cultivo de cobertura a las viñas, se seleccionaron tres hileras diferentes en el bloque B las cuales fueron sujetas a un corte 3 veces cada año. En ambos años, trampas pegajosas amarillas y azules fueron colocadas en hileras al azar en sistemas con cultivo de cobertura cada vez que estas fueron cortadas, y en sistemas que no fueron sometidas al corte.

En el bloque A, los adultos del cicadélido de la uva exhibieron, en los dos años, un gradiente de densidad claro, alcanzando los más bajos niveles poblacionales en las hileras de viñas cerca al corredor y al bosque ripario e incrementando sus niveles hacia el centro del campo en hileras progresivamente alejadas de la vegetación adyacente (Figura 5). En el bloque B, la ausencia del corredor resultó en una dispersión uniforme del cicadélido de la uva. Las poblaciones de ninfas se comportaron de forma similar, alcanzando sus niveles más altos en las hileras del centro en el bloque A en ambos años. Aparentemente, el área de influencia del corredor se extendió 15-20 hileras (25-30 metros), mientras que el área de influencia del bosque ripario sobre la población de ninfas del cicadélido de la uva alcanzo 10-15 hileras (20-25 metros). En el bloque B que carecia de corredor, las ninfas presentaron una distribución homogénea a lo largo de todo el bloque.

Un gradiente poblacional parecido se observó en la distribución de trips. En ambos años las capturas en el bloque A fueron substancialmente más altas en las hileras centrales que en las hileras adyacentes al bosque; las capturas fueron particularmente menores en las hileras cerca del corredor. En el bloque B, no se presentaron diferencias en las capturas entre las hileras centrales y las hileras cercanas al borde sin vegetacion adyacente, sin embargo las capturas cerca del bosque ripario fueron menores, especialmente durante 1997.

La abundancia y distribución espacial de los predatores generalistas de las familias Coccinellidae, Chrysopidae, Nabidae, y Syrphidae en el bloque A estuvo influenciada por la presencia del bosque ripario y del corredor, el cual canalizó la dispersión de insectos benéficos dentro del vinedo (Figura 6). Los predatores estuvieron más homogéneamente

distribuidos en el bloque B donde no se presentaron diferencias en las capturas espaciales de los predatores entre el borde de suelo desnudo y las hileras del centro. Sin embargo, se pudo observar que su abundancia tendía a ser mayor en las hileras cerca al bosque ripario.

La distribución de Orius sp. estuvo afectada por el corredor y el bosque ripario. Así,

mientras en el bloque A, las poblaciones más altas de Orius se presentaron en las viñas

cercanas a los bordes (hasta 20 metros), en el bloque B no se presento un gradiente

poblacional aparente (Tabla 1).

Tabla 1. Densidad media (+ ES) de Orius sp. (No./Trampa pegajosa azul)* observado en las hileras del borde y centro de ambos bloques del vinedo en Hopland, California (1996)

El parasitoide Anagrus colonizó los viñedos desde el corredor y el bosque ripario hacia el área de muestreo, presentando las densidades más altas desde finales de julio a finales de agosto en los dos años de estudio en las hileras del centro, donde las poblaciones del cicadélido de la uva eran más abundantes (Figura 7). El incremento en las capturas de A. epos especialmente desde finales de junio en adelante, indica que el parasitoide empezó a colonizar el viñedo a principios de junio, semanas después que los adultos de E. elegantula colonizaron los viñedos. La aparición de A. epos coincidió con el inicio del período de oviposición de los adultos del cicadélido de la uva.

Se observaron altos niveles de parasitismo a través de las generaciones del cicadélido de la uva en los dos bloques en los 2 años (Tabla 2). Los huevos presentes en las hileras del centro alcanzaron una tasa de parasitismo ligeramente más alta que los huevos localizados en las hileras cercanas al bosque o el corredor. La proporción de huevos parasitados tendió a ser uniformemente distribuida entre las hileras de ambos bloques. Se asume que la presencia del bosque ripario está asociada con la colonización de A. epos, pero esto no resulto en una prevalencia en el parasitismo de huevos de E. elegantula a lo largo de la estación en hileras adyacentes a tales hábitats.

Tabla 2. Porcentaje de parasitismo de huevos(media + ES) del cicadelido de la uva* por Anagrus epos en hileras del borde y el centro de los bloques de vinedo en Hopland, California.

En ambos años, las densidades del cicadélido de la uva fueron menores en las viñas con cultivo de cobertura de verano que en las viñas en monocultivo (Figura 8). Comparando los viñedos con cultivos de cobertura con aquellos en monocultivo se observó que el incremento en la diversidad de plantas resulto también en una disminución del número de ninfas del cicadélido de la uva. Las densidades de ninfas fueron generalmente menores en secciones de las viñas con cultivos de cobertura en 1996, pero esto fue más evidente en 1997 (Figura 9).

Durante 1996, las densidades medias de Anagrus en las secciones con cultivo de cobertura y en secciones en monocultivo fueron similares, aunque al final de la estación Anagrus logró alcanzar niveles significativos en las secciones en monocultivo. De igual forma, durante 1997, un año de capturas particularmente elevadas, el número de Anagrus fue significativamente mayor en las secciones de monocultivo especialmente a finales de julio. Claramente, A. epos fue más abundante en el viñedo en monocultivo asociado con las altas densidades del cicadélido hospedero.

Las diferencias en las capturas de Anagrus en secciones con cultivos de cobertura y secciones en monocultivo no se reflejaron en las tasas de parasitismo de E. elegantula. Tampoco hubo una relación entre la abundancia del cicadélido de la uva y los niveles medidos de parasitismo observados en este estudio. No se presentaron diferencias estadísticas en las tasas de parasitismo entre los tratamientos en los dos años del estudio, aunque en julio de los dos años las tasas de parasitismos fueron ligeramente más altas en las secciones con cultivos de cobertura, pero no estadisticamente significativas.

Para determinar si el corte influenciaba la abundancia del cicadélido de la uva, las densidades de este fueron determinadas en viñas seleccionadas antes y después del corte, comparando los niveles poblacionales en los sistemas con cultivos de cobertura y en los que ésts fueron cortados.

Antes del corte, las densidades de las ninfas del cicadélido de la uva en las viñas fueron similares en las hileras con cultivos de cobertura. Una semana después del corte, el número de ninfas disminuyó en las viñas donde el cultivo de cobertura fue cortado, coincidiendo con un incremento en las densidades del parasitoide Anagrus. Durante la segunda semana, esta disminución fue más pronunciada, aunque las diferencias en la población de Anagrus entre los sistemas en los que el cultivo de cobertura se cortó y en los que no, no fueron significativas (Figura 10).

Las densidades de trips en 1996 fueron menores en las secciones del viñedo con cultivos de cobertura que en secciones en monocultivo. Las densidades de trips permanecieron bajas durante toda la estación de crecimiento. Tales diferencias fueron también aparentes en 1997, un año con alta presión poblacional de trips. Las poblaciones en 1997 fueron significativamente mayores en las secciones de monocultivo especialmente al final de julio. La Tabla 3 presenta la densidad poblacional de predatores en las secciones con cultivos de cobertura así como en las secciones en monocultivo. Los principales predatores incluyen arañas, Nabis sp., Orius sp., Geocoris sp., Coccinellidae, y Chrysoperla sp. Generalmente, las poblaciones fueron menores al comienzo de la estación y se incrementaron cuando las presas empezaron a incrementarse durante la estación. La tabla 3 muestra que durante 1996, las poblaciones de los predatores generalistas en las viñas fueron más altas en las secciones con cultivos de cobertura que en las secciones en monocultivo.

Tabla 3. Densidades medias mensuales* (+ ES) de diferentes especies de artropodos predatores en vinas con y sin cultivos de cobertura, Hopland, California. (1996)

En 1996 el predator más abundante en las flores de trigo sarraceno y girasol fue Orius, seguido por varias especies de Coccinellidae. Entre las diferentes especies de arañas encontradas, los miembros de la familia Thomisidae fueron los más abundantes. En 1997, Orius fue de nuevo el predator más abundante en las secciones con cultivo de cobertura, seguido por varias especies de arañas Thomisidae y algunas especies de Coccinellidae, Nabidae, y Geocoris sp. Muchos de estos predatores probablemente respondieron al complejo de insectos neutrales y al polen y néctar presente en el cultivo de cobertura.

Esta investigación demuestra que los cultivos de cobertura mantienen un gran número de Orius, coccinélidos, arañas especialmente de la familia Thomisidae y otras especies de predatores. Comparaciones de la abundancia de predatores en los sistemas con y sin cultivos de cobertura muestran que la presencia de trigo sarraceno y girasol produce un incremento en la densidad de predatores. La pregunta es si tales incrementos en la abundancia de predatores (especialmente dado que Anagrus actúa de manera similar en los dos sistemas) explican las bajas poblaciones del cicadélido de la uva y de trips observados en los viñedos diversificados. Este estudio revela que la alta densidad de predatores está correlacionada con las poblaciones menores de cicadélidos de la uva y esta relación es más clara en el caso de la interacción Orius-trips.

Los experimentos del corte de la cobertura sugieren una conexión ecológica directa, puesto que el corte del cultivo de cobertura forzó el movimiento de Anagrus y de predatores que se encontraban en las flores, resultando así en una disminución de la población del cicadélido de la uva en las viñas adyacentes a los sistemas donde el cultivo de cobertura fue cortado.

Esta investigación también sugiere que la dispersión y las subsecuentes densidades de los herbívoros y sus enemigos naturales asociados, están influenciadas por las características del paisaje tales como el bosque ripario y el corredor adyacente al viñedo. La presencia de los hábitats riparios incrementa la colonización de predatores y su abundancia en los viñedos adyacentes, sin embargo esta influencia es limitada por la distancia a la cual los enemigos naturales se dispersan dentro del viñedo. El corredor, sin embargo, amplifica esta influencia permitiendo incrementar la dispersión y circulación de predatores al centro del campo incrementando el control biologico especialmente en las hileras de vinas cerca a los hábitats que proveen este alimento alternativo.

Los sistemas de cultivos diversificados tales como los basados en policultivos y en la agroforestería, por ejemplo, los huertos frutales con cultivos de cobertura, han sido el blanco de mucha investigación. Este interés se basa en la nueva y emergente evidencia de que estos sistemas son más sustentables y más conservadores de recursos (Vandermeer, l995). Estos atributos están conectados a los altos niveles de biodiversidad funcional asociada a agroecosistemas complejos. De hecho la mayor parte de la información científica, que documenta la regulación de plagas en sistemas diversificados, sugiere que ésto sucede dada la gran variedad y abundancia de depredadores y parasitoides en estos sistemas (Altieri, l994; Landis et al., 2000). Se han sugerido varias hipótesis donde se postulan los mecanismos que explican la relación entre un mayor número de especies de plantas y la estabilización de agroecosistemas incluyendo la regulación de plagas (Tilman et al, l996). Sin embargo, un aspecto claro es que la composición de especies es más importante que el número de especies "per se" y que hay ciertos ensamblajes de plantas que ejercen papeles funcionales claves mientras que otros grupos de plantas no. El desafío está en identificar los ensamblajes correctos de especies que, a través de sus sinergias, proveerán servicios ecológicos claves tal como reciclaje de nutrientes, control biológico de plagas y conservación de suelo y agua. La explotación de estas sinergias en situaciones reales requieren del diseño y manejo de los agroecosistemas basado en el entendimiento de las múltiples interacciones entre suelos, plantas, artrópodos y microorganismos. La idea es restaurar los mecanismos de regulación natural adicionando biodiversidad selectiva dentro y alrededor de los agroecosistemas.

Como lo ilustra el estudio del vinedo, un manejo agroecologico del habitat con la biodiversidad adecuada, conlleva al establecimiento de la infraestructura necesaria que provee los recursos (polen, nectar, presas alternativas, refugio, etc) para una optima diversidad y abundancia de enemigos naturales. Estos recursos deben integrarse al paisaje agricola de una manera espacial y temporal que sea favorable para los enemigos naturales y por supuesto que sea facil de implementar por los agricultores. El exito depende de: a) la seleccion de las especies de plantas mas apropiadas, b) la entomofauna asociada a la biodiversidad vegetal, c) la manera como los enemigos naturales responden a la diversificacion y d) la escala espacial a la cual operan los efectos reguladores de la manipulacion del habitat.

La experiencia práctica de miles de agricultores tradicionales en el mundo en desarrollo y de algunos agricultores orgánicos en países industrializados, demuestran que es posible estabilizar las comunidades de insectos en sistemas de cultivo diseñando arquitecturas vegetacionales que albergan poblaciones de enemigos naturales, o que tengan efectos deterrentes directos sobre plagas (Altieri, l99l). Lo que hace difícil de masificar esta estrategia agroecológica, es que cada situación se debe analizar independientemente dado que en cada zona los complejos herbívoros–enemigos naturales varían de acuerdo a la vegetación presente dentro y fuera del cultivo, la entomofauna, la intensidad del manejo agrícola, etc. Sin embargo lo que es universal es el principio de que la diversificación vegetal es clave para el control biológico eficiente. Las formas especificas de manejo y diseños de diversificación dependerán entonces de las condiciones socioeconómicas y biofísicas de cada región y su definicion sera el resultado de un proceso de investigacion participativa.

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Figura 5. Densidades poblacionales (promedios/trampa) de adultos del cicadelido de la uva. E. elegantula en ambos bloques del vinedo, influenciado por la presencia del bosque ripario y el corredor (Bloque A) y la zona libre de vegetacion (Bloque B) (Hopland, California, 1996).

Figura 6. Densidad poblacional de predatores (promedio/trampa) en los bloques del vinedo, influenciado por la presencia del bosque ripario y el corredor (Bloque A) y la zona libre de vegetacion (Bloque B) (Hopland, California, 1997).

Figura 7. Densidad poblacional de Anagrus (promedio de adulto/trampa) en los bloques influenciado por la presencia del bosque ripario y el corredor (Bloque A) y la zona libre de vegetacion (Bloque B) (Hopland, California, 1996).

Figura 8. Densidades de adultos del cicadelido de la uva E. elegantula en sistemas con cultivos de cobertura y en sistemas en monocultivo en el vinedo (Hopland, California, 1996, 1997)

Figura 9. Densidades de ninfas de E. elegantula en sistemas con cultivos de cobertura y en siustemas en monocultivo en el vinedo durante dos estaciones de crecimiento (Hopland, California, 1996, 1997).

Figura 10. Efectos del corte del cultivo de cobertura en el vinedo en (a) las ninfas del cicadelido de la uva y (b) Anagrus epos (Hopland, California, 1997).