CONTROL BIOLÓGICO EN AGROECOSISTEMAS MEDIANTE EL MANEJO DE INSECTOS ENTOMÓFAGOS

Introducción

Para finales del siglo XX, los investigadores agrícolas deberían haber aprendido una importante lección ecológica: las comunidades de plantas que han sido modificadas para satisfacer las necesidades especiales de alimento y fibra de los seres humanos son altamente susceptibles al daño ocasionado por plagas. En general, cuanto más ha sido modificada una comunidad vegetal, más abundantes y serias son las plagas (Altieri, 1994). Los monocultivos extensos compuestos generalmente de plantas genéticamente similares o idénticas y que han sido seleccionadas por su mayor palatabilidad, son altamente vulnerables a herbívoros adaptados (Price, 1981). Es más, prácticas agrícolas comúnmente usadas en el manejo de monocultivos (pesticidas, fertilizantes químicos, etc.), tienden a alterar a las poblaciones de enemigos naturales de los herbívoros, desencadenando así frecuentemente los problemas de plagas (Papavizas, 1981).

La estabilidad ecológica inherente y la autorregulación, características de los ecosistemas naturales, se pierden cuando el hombre simplifica las comunidades naturales a través de la ruptura del frágil tejido de las interacciones a nivel de comunidades. De todas formas, esta ruptura puede ser reparada restituyendo los elementos hemostáticos perdidos en la comunidad a través de la adición o el incremento de la biodiversidad funcional en los ecosistemas agrícolas. Una de las razones más importantes para restaurar y/o mantener la biodiversidad en la agricultura, es el que ésta presta una gran variedad de servicios ecológicos. Uno de estos servicios es la regulación de la abundancia de organismos indeseables a través de la depredación, el parasitismo y la competencia (Altieri, 1994). Probablemente cada población de insectos en la naturaleza es atacada en alguna medida por uno o más enemigos naturales. Así, depredadores, parasitoides y patógenos actúan como agentes de control natural que, cuando son adecuadamente manejados, pueden determinar la regulación de poblaciones de herbívoros en un agroecosistema particular. Esta regulación ha sido llamada control biológico y ha sido definida por DeBach (1964) como “la acción de parasitoides, depredadores o patógenos para mantener la densidad de la población de un organismo plaga a un promedio menor del que ocurriría en su ausencia.” Dependiendo de como se practique, el control biológico puede ser autosostenido y se diferencia de otras formas de control porque actúa dependiendo de la densidad de la población de plagas. De esta manera los enemigos naturales aumentan en intensidad y destruyen la mayor parte de la población de plagas en la medida que ésta aumenta en densidad, y viceversa (DeBach y Rosen, 1991).

En un sentido estrictamente ecológico, la aplicación del control biológico puede ser considerada como una estrategia válida para restaurar la biodiversidad funcional en ecosistemas agrícolas, al adicionar entomófagos “ausentes” mediante las técnicas clásicas o aumentativas de control biológico, o incrementando la ocurrencia natural de depredadores y parasitoides a través de la conservación y el manejo del hábitat. En este capítulo se discute el rol que juegan los depredadores y parasitoides en los agroecosistemas, y se analizan las diferentes estrategias usadas en control biológico para emplear insectos entomófagos en la regulación de poblaciones de plagas en la agricultura.

El Rol e Impacto de los Depredadores

Los insectos depredadores se presentan en muchos órdenes, principalmente en los órdenes Coleóptera, Odonata, Neuroptera, Hymenoptera, Diptera y Hemiptera. Los insectos depredadores se alimentan en todos los estados de presa: huevos, larvas (o ninfas), pupas y adultos. Desde el punto de vista de los hábitos alimenticios existen dos tipos de depredadores, los masticadores (ej. Cochinitas, Coccinellidae) y escarabajos del suelo (Carabidae) los cuales simplemente mastican y devoran sus presas, y aquellos con aparatos bucales succionadores que chupan los jugos de sus presas (ej. chinches asesinos, Reduviidae), larvas de crysopa (Chrysopidae), larvas de las moscas (Syrphidae), etc. El tipo que se alimenta por medio de la succión generalmente inyecta una sustancia tóxica que rápidamente inmoviliza la presa. Muchos depredadores son ágiles, feroces cazadores, y activamente capturan sus presas en el suelo o en la vegetación como lo hacen los escarabajos, las larvas de crysopa y los ácaros, o los cazan en vuelo, como las libélulas y las moscas de la familia Asilidae (Huffaker y Menssenger, 1976).

Muchas especies son depredadores tanto en el estado larval como en el estado adulto, aunque no necesariamente sea el mismo tipo de presa la que casen. Otros son depredadores solamente en el estado larval, mientras que como adultos tan sólo se alimentan de néctar, mielecilla, etc. Algunos proveen presas para sus larvas, depositando sus huevos entre sus presas, ya que en algunas ocasiones las larvas son incapaces de encontrarlas por si mismas (DeBach y Rossen, 1991).

La importancia de los depredadores en el control biológico natural ha sido evidenciada por la explosión de ácaros en muchos sistemas de cultivo, causada por la ola expansiva del uso de insecticidas químicos que elimina los depredadores de estos ácaros (Van den Bosch y Messenger, 1973). Este es el caso de los ácaros de la familia Tetranychidae, que se presentan en gran abundancia en huertos comerciales de manzanas debido a la eliminación de la población de depredadores por el uso de pesticidas y/o fertilizantes químicos que inducen un mayor vigor nutricional de los manzanales, estimulando el crecimiento de ácaros fitófagos (Croft, 1990).

La riqueza de especies depredadoras en agroecosistemas particulares puede ser impresionante. Por ejemplo, Whitcomb y Bell (1964) reportaron 602 especies de artrópodos depredadores en sistemas de algodón en Arkansas y cerca de 1,000 especies de depredadores en campos de soya en la Florida (Whitcomb, 1981). Este tipo de diversidad puede ejercer una importante presión reguladora sobre los herbívoros, lo que llevó a DeBach (1964) a considerar el “complejo de enemigos naturales de las plagas” como un elemento de balance natural al tender a alimentarse de cualquier plaga presente en abundancia. Aún en situaciones donde los depredadores son incapaces de alcanzar un control natural por debajo del nivel económico de daño, ellos disminuyen el grado de desarrollo de plagas o reducen la infestación, inclusive en situaciones donde los enemigos naturales específicos no sean efectivos. En campos de algodón del Valle de San Joaquín en California, los depredadores son mucho más importantes para el control de plagas de Lepidoptera (ej. Gusano bellotero, gusano enrrollador del repollo, gusano soldado de la remolacha) que los parasitoides (van den Bosch y Messenger, 1973). En Canadá, los investigadores encontraron que en huertos de manzanas libres de insecticidas, cinco especies de depredadores de la familia Miridae ejercieron una mortalidad en huevos de la polilla de la manzana del 43.5-68.3%. En Maine (USA), se encontró una correlación entre la depredación y la reducción de las poblaciones de áfidos en cultivos de papas (Croft, 1990).

Entre los depredadores más ignorados y menos entendidos se encuentran las arañas, las cuales pueden tener un tremendo efecto estabilizador en sus presas. Las arañas dependen de un complejo ensamble de presas. El resultado, es una comunidad diversa de arañas que mantiene el control sobre una población de presas asociada sin llegar a extinguirla. De esta forma, las arañas funcionan como reguladores que limitan el crecimiento exponencial inicial de una población específica de presas (Riechert y Lockley, 1984). En Israel, la población de larvas de la plaga Spodoptera littoralis (Lepidoptera: Noctuidae) no desarrolló niveles dañinos en huertos de manzanas con árboles ocupados por arañas, mientras se observó un daño significativo en árboles donde la población de arañas fue removida. Investigaciones posteriores revelaron que la actividad de las arañas fue responsable de un 98% en la reducción de la densidad larval. La reducción fue el resultado del consumo de presas por las arañas (64% de las larvas presentes) y el abandono por las larvas de las ramas ocupadas por arañas (34%). En la ausencia de arañas, las larvas abandonaban las ramas con una frecuencia de tan sólo 1.4%. En otro estudio, la presencia de especies de arañas de la familia Linyphiidae en parcelas experimentales determinó un daño significativamente menor en hojas causado por el gusano cortador Spodoptera litura (Lepidoptera: Noctuidae) que el observado en parcelas en las que la población de arañas había sido removida. En este caso, el efecto depredador primario fue el causante del abandono por las larvas de los árboles ocupados por arañas (Riechert y Lockley, 1984).

En los sistemas agrícolas, los depredadores se pueden incrementar mediante liberaciones directas en los campos, como en el caso de Chrysoperla carnea (Neuroptera Chrysopidae), varias especies de Coccinellidae, Geocoris (Hemiptera:Geocoridae), Nabis (Hemiptera:Nabidae), y ácaros Phytoseiidae, o proporcionando alimento suplementario (ej. soluciones azucaradas, polen, productos a base de levadura, etc.) para retener o atraer especies de depredadores específicos a los campos de cultivo (Huffaker y Messenger, 1976). Otra alternativa para incrementar los recursos y las oportunidades ambientales para los depredadores, es a través de diseños complejos de cultivos tanto en el tiempo como en el espacio (Altieri, 1994).

Parasitoides: características biológicas, su rol e impacto

La mayoría de los insectos que parasitan a otros insectos son parasitoides “protelean”. Por ejemplo, son parasitoides solamente en su estado inmaduro (larval) y llevan una vida libre en su estado adulto. Usualmente consumen todo o casi todo el cuerpo de su huésped y luego pupan, ya sea al interior o al exterior del huésped. Los parasitoides pueden clasificarse como Koinobiontes o idiobiontes dependiendo del lugar donde éstos se dessarrollen: dentro del huésped vivo, en huéspedes móviles o dentro de huéspedes muertos o paralizados. El parasitoide adulto emerge de la pupa y se inicia así la próxima generación buscando activamente nuevos huéspedes en los cuales depositar sus huevos. La mayoría de los parasitoides adultos requieren de alimento suplementario tales como miel, polen o néctar. Muchos se alimentan de los fluidos del cuerpo de sus huéspedes, como ya mencionamos anteriormente. Otros como adultos requieren sólo de agua (DeBach y Rossen, 1991).

Los parasitoides se pueden categorizar como ectoparasitoides, los cuales se alimentan externamente de sus huéspedes, y como endoparasitoides, los cuales se alimentan internamente. Los parasitoides pueden tener una generación (univoltinos) por una generación del huésped, o dos o más generaciones (multivoltinos) por cada una de los huéspedes. El ciclo de vida de los pararasitoides es usualmente corto, algunos alcanzan desde 10 días hasta 4 semanas aproximadamente a mediados del verano, pero correspondientemente son más largos en clima frío. Los principales grupos de parasitoides utilizados en el control biológico de plagas de insectos pertenecen a los ordenes: Hymenoptera (la mayoría avispas de las superfamilias Chalcidoidea, Ichneumonoidea y Proctotrupoidea) y Diptera (moscas, especialmente de la familia Tachinidae).

Las investigaciones sobre la diversidad de parasitoides del orden Hymenoptera en agroecosistemas, se han concentrado principalmente en el estudio de los complejos de parasitoides que atacan especies de plagas nativas en particular, así como especies exóticas. Algunas especies de plagas soportan un gran número de especies de parasitoides tales como: la plaga del trigo Mayetiola destructor (Diptera: Cecidomyiidae), la plaga del tallo de pastos y trigo Cephus pygmaeus (Hymenoptera: Cephidae), el curculionido del coco Promecotheca caeruleipennis (Coleoptera: Curculionidae), Pontania proxima (Hymenoptera: Tenthredinidae) en frijol, y el minador de la hoja del café Perileucoptera coffeella (Lepidoptera:Lyonetiidae). Diferentes cultivos soportan especies particulares de herbívoros, quienes a su vez, son atacados por una o muchas especies de parasitoides (Tabla 1). Sin embargo, esta asociación puede cambiar dependiendo de la ubicación geográfica, intensidad del manejo agrícola y los arreglos espaciales y temporales de cultivos (Waage y Greathead, 1986).

La complejidad de la comunidad de parasitoides del orden Hymenoptera, asociados con diferentes sistemas de cultivo está determinada por factores biológicos, ambientales y de manejo. En monocultivos de gran escala, la diversidad es eliminada por el uso continuo de pesticidas, la simplificación de la vegetación y otros disturbios del medio ambiente. En agroecosistemas menos disturbados, además de la ausencia de pesticidas, la diversidad de parasitoides parece relacionarse con la diversidad de los cultivos, la cobertura del suelo, la presencia de malezas y la vegetación nativa adyacente a los cultivos. De hecho, los pocos estudios conducidos sobre este tópico indican que la vegetación asociada con un cultivo en particular, influye en el tipo, abundancia y tiempo de colonización de los parasitoides (Waage y Greathead, 1986).

En muchos casos, tan sólo una o dos especies de tales complejos prueban ser vitales en el control biológico natural de plagas claves. Por ejemplo en los cultivos de alfalfa en California la avispa Apanteles medicaginis (Hymenoptera: Braconidae) cumple una función vital en la regulación del número de larvas de Colias eurytheme (Lepidoptera: Pieridae). Aparentemente, este sistema mariposa-avispa se mueve de los tréboles nativos a los cultivos artificiales de alfalfa nuevos e irrigados. Igualmente, en los cultivos de tabaco de Carolina del Norte al comienzo del verano, previo al florecimiento, cuando las plantas están más susceptibles al daño causado por el gusano cogollero Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae), la avispa Campoletis perdistinctus (Hymenoptera: Ichneumonidae) ejerce un alto grado de parasitismo, después del florecimiento del tabaco. Con el tiempo, el parasitismo de C. perdistinctus declina y la acción de otro parasitoide Cardiochiles nigriceps (Hymenoptera: Braconidae) se vuelve un importante factor de mortalidad para la plaga (Huffaker y Messenger, 1976). En otros casos, es una combinación de muchas especies de parasitoides la que ejerce la regulación sobre una plaga específica de insectos (Ehler y Miller, 1978).

Estrategias de control biológico

Control Biológico Clásico

El control biológico clásico es la regulación de la población de una plaga mediante enemigos naturales exóticos (parásitos, depredadores y/o patógenos) que son importados con este fin. Usualmente, la plaga clave es una especie exótica que ha alcanzado una alta densidad poblacional en el nuevo ambiente, debido a condiciones más favorables que en su lugar de origen (Rosen, Bennett y Capinera, 1994). Por lo tanto, la introducción de un enemigo natural específico, autoreproductivo, dependiente de la densidad, con alta capacidad de búsqueda y adaptado a la plaga exótica introducida, usualmente resulta en un control permanente (Caltagirone, 1981).

Frecuentemente, debido a que los agentes de control biológico son cuidadosamente seleccionados para que se adapten mejor a sus huéspedes, éstos se diseminan espontáneamente a través de todo el rango de sus hospederos, para realizar un control biológico efectivo a un costo relativamente bajo. Caltagirone (1981) describe 12 casos exitosos de proyectos de control biológico clásico en los cuales, por medio de la introducción de enemigos naturales, las especies plaga tratadas fueron reducidas a un nivel en el cual no se consideran plaga (Tabla 2). Otros estudios de caso en los cuales se describen las diferentes etapas (descubrimiento, introducción y evaluación) necesarias para el desarrollo de un programa de control biológico clásico, son descritos en Van Driesche y Bellows (1996).

Desde el control biológico exitoso de la escama algodonosa de los cítricos Icerya purchasi (Homoptera: Margarodidae) en California con la cochinita, Rodolia cardinalis (Coleoptera: Coccinellidae) importada desde Australia en 1888, cientos de proyectos de control biológico se han llevado a cabo alrededor del mundo. La campaña de control biológico realizada para controlar la escama negra de los cítricos Saissetia oleae (Homoptera: Coccidae) en California, incluyó cerca de 42 especies diferentes de enemigos naturales introducidos de Africa, México, Pakistan, China, Brazil, Argentina y Taiwan (Luck, 1981). De todos los esfuerzos de importación de enemigos naturales realizados en los Estados Unidos, se ha estimado que cerca de 128 especies de enemigos naturales han resultado en algún grado del control biológico (Luck, 1981). Los ahorros económicos de tales introducciones han sido substanciales. Se ha estimado que la combinación de ahorros atribuidos a la industria agrícola de California desde el inicio de los programas de control biológico entre 1928 y 1979 fue de cerca de 320 millones de dólares, sin considerar la inflación (van den Bosh, Messenger y Gutierez, 1982).

Por definición, todos los proyectos de control biológico clásico involucran la introducción de enemigos naturales exóticos. En la mayoría de los casos, se conduce una exploración en la presunta área de origen de la especie a tratar. Después de que la exploración ha sido realizada, los insectos entomófagos deben ser introducidos al país donde se encuentra la plaga, donde son sujetos a cuarentena. Luego de la cuarentena, la mayoría de los enemigos naturales son criados masivamente para garantizar la liberación de un número considerable de ellos en los lugares particulares de colonización en diversos ambientes de una región, seguido por repetidas colonizaciones a lo largo del tiempo si es necesario (Van den Bosch y Messenger 1973). Los récords históricos indican que solamente el 34% de los intentos de colonización de enemigos naturales se han realizado exitosamente. Estas bajas tasas de establecimiento pueden deberse a factores tales como una inapropiada selección de enemigos naturales, las diferencias en el clima entre el lugar de origen de los enemigos naturales y el lugar de su liberación, algunas características negativas del cultivo y/o del agroecosistema. Una vez que el establecimiento del enemigo natural es documentado, el efecto de la regulación de éstos en la población de la plaga necesita ser evaluado incluyendo un análisis económico del costo y de los beneficios sociales involucrados. 

Control Biológico Aumentativo

Esta estrategia requiere la propagación masiva y la liberación periódica de enemigos naturales, exóticos o nativos, que puedan multiplicarse durante la estación de crecimiento del cultivo pero que no se espera que se conviertan en una parte permanente del ecosistema (Batra, 1982). La liberación aumentativa puede realizarse con expectativas de corto o largo plazo, dependiendo de la especie de plaga a tratar, las especies de enemigos naturales y el cultivo. La cría masiva y la liberación de los enemigos naturales fue un método muy popular en la ex Unión Soviética y en China donde la estructura socioeconómica, incluyendo la colectivización de la agricultura, la integración de la investigación y la producción, además de una fuerza de trabajo numerosa y bien organizada, permitieron exitosamente la cría masiva y la amplia liberación aumentativa de agentes de control biológico. Los recientes cambios políticos y socioeconómicos que abrazan el modelo capitalista de producción han generado cambios drásticos en este escenario en esas regiones. Desde el colapso del bloque Soviético en 1989, Cuba es el único país que esta experimentado un crecimiento masivo de la técnica de control biológico aumentativo. La isla ha sufrido una reducción del 80% en la importación de fertilizantes y pesticidas, y para garantizar la seguridad alimenticia bajo estas circunstancias, investigadores y agricultores han impulsado proyectos masivos de control biológico. Para finales de 1994, unos 222 Centros de producción de insectos entomopatógenos y entomófagos (CREEs) han sido creados (Rosset y Benjamin, 1993). En dichos centros se producen cantidades masivas de avispas parasitoides del género Trichogramma (Hymenoptera: Trichogrammatidae), y algunos entomopatógenos tales como: Beauvaria bassiana (78 toneladas métricas) Bacillus thuringiensis (1.312 toneladas), Verticillium lecanii (196 toneladas) y Metarhizium anisopliae (142 toneladas) para el control de varias plagas en los principales cultivos de la isla (Tabla 3).

En los Estados Unidos, el éxito del control biológico aumentativo depende del número total de individuos liberados (Ables y Ridgeway, 1981). Entre los agentes biológicos más comunes, comercialmente disponibles para ser utilizados son: Trichogramma spp., Chrysoperla carnea, y algunos patógenos de insectos tales como Bacillus thuringiensis, Bacillus popillae, Beauvaria bassiana y varios virus de la poliedrosis nuclear. Existen una gran cantidad de enemigos naturales potenciales para el control biológico aumentativo de Heliothis spp. en numerosos cultivos. Algunos ejemplos incluyen Cardiochiles carnea (Hymenoptera: Braconidae), Trichogramma spp. (Hymenoptera:Trichogrammatidae), Microplitis croceips (Hymenoptera:Braconidae) y Campoletis sonorensis (Hymenoptera:Ichneumonidae). Además, áfidos que atacan muchos cultivos presentan un amplio rango de parasitismo por Praon spp., Lysiphlebus spp., Aphidius spp., Diaeretiella spp.(Hymenoptera:Aphidiidae) y otros, los cuales pueden ser criados y liberados masivamente (Huffaker y Messenger, 1976). Ejemplos seleccionados de entomófagos con potencial para control biológico aumentativo en los Estados Unidos se listan en la Tabla 4 (Ables y Ridgeway, 1981).

En algodón, las investigaciones han demostrado que de 50.000 a 100.000 Trichogramma spp. por acre deben ser liberados con un intervalo de 2-5 días durante el máximo período de oviposición de Heliothis spp., para incrementar significantemente el parasitismo y obtener el máximo control. Otros trabajos indican que liberaciones de más de 28.000 Lysiphlebus testaceipes por acre no disminuyeron las poblaciones de áfidos por debajo del umbral económico bajo condiciones de monocultivos en las planicies altas de Texas. Por otro lado, recientes estudios con semioquimicos (ej. kairomonas) demostraron la gran posibilidad de incrementar la respuesta y eficacia de muchos parasitoides bajo condiciones de monocultivos (Nordland, Jones y Lewis, 1981). La gran utilidad de las kairomonas parece deberse a su efecto sobre la agregación y/o retención de los parásitos liberados en lugares específicos (Hoy y Herzog, 1985).

El control aumentativo puede ser muy económico. Muchas empresas están comercializando un gran número de avispas parasitoides, el depredador de áfidos Chrysoperla carnea, y entomopatógenos tales como Bacillus thuringiensis, B. popillae, Beauveria bassiana, y muchos virus de la poliedrosis nuclear. En la década de los años 80, los costos de los tratamientos fluctuaron aproximadamente de entre $24.70 y $29.60 dólares por hectárea en huertos de cítricos o manzanas y de $133 y $2.398 dólares por hectárea en invernaderos (Batra, 1982). Hoy en día los precios son más competitivos.

Conservación y Manejo del Hábitat.

Este enfoque pone énfasis en el manejo de agroecosistemas con el objetivo de proveer un ambiente general que conduzca a la conservación y fomento de una biota compleja de enemigos naturales. Las posibilidades de incrementar las poblaciones de artrópodos benéficos y de mejorar su efectividad son innumerables a través del manejo del hábitat, que a su vez media la disponibilidad de alimentos, refugio y otros recursos dentro y fuera del cultivo (Huffaker y Messenger, 1976). Pequeños cambios en las prácticas agrícolas pueden causar un incremento substancial en la población de enemigos naturales durante el período crítico de crecimiento de los cultivos. Algunas prácticas pueden simplemente incluir la eliminación del uso de pesticidas químicos o evitar prácticas disturbadoras tales como el control de malezas con herbicidas y el arado. Con la eliminación total de pesticidas se puede restituir la diversidad biológica y conducir a un control biológico efectivo de plagas especificas. En Costa Rica, en el transcurso de dos años, virtualmente todos los insectos plagas del banano alcanzaron niveles por debajo del umbral económico, dado el incremento en el parasitismo y la depredación por parte de algunos enemigos naturales, luego del abandono de los insecticidas Dieldrin y Carbaryl. En forma similar en nogales de California, el control biológico natural de dos especies de escamas se logró rápidamente a través de la introducción de algunos parasitoides de la familia Encyrtidae después de la eliminación total del uso del DDT (Croft, 1990).

Algunas veces es necesario proveer recursos suplementarios. Por ejemplo, la construcción de nidos artificiales para la Polistes annularis (Hymenoptera: Vespidae) ha incrementado la predación de plagas tales como Alabama argillacea (Lepidoptera: Noctuidae) en algodón y Mundaca sexta (Lepidoptera: Sphingidae) en el tabaco. La aspersión de alimentos suplementarios (mezclas de levadura, azúcar y agua) multiplicó seis veces la oviposición de Chrysoperla carnea e incrementó la abundancia de Syprhidae, Coccinellidae y Malachiidae en parcelas de algodón y alfalfa. Para mejorar la supervivencia y reproducción de insectos benéficos en un agroecosistema, es conveniente tener permanentemente poblaciones alternativas de presas fluctuantes a niveles subeconómicos presentes en los cultivos (van den Bosch y Messenger, 1976). Por ejemplo, en Sudáfrica la abundancia relativa de áfidos en repollos, fue un factor determinante en la efectividad de los depredadores contra larvas de Plutella maculipennis (Lepidoptera:Plutellidae). La introducción de poblaciones de huéspedes garantizó una gran efectividad en el control de Pieris rapae (Lepidoptera:Pieridae) en el campo. La continua liberación de mariposas Pieris fértiles incrementó la población de la plaga cerca de diez veces por encima de la población normal en la primavera, permitiendo a los parásitos Trichogramma evanescens y Cotesia rubecula incrementarse tempranamente y mantenerse a un nivel efectivo durante la estación de crecimiento del cultivo (van den Bosch y Messenger 1973).

Es ampliamente aceptado que la diversidad del agroecosistema esta asociada con la estabilidad de las poblaciones insectiles presentes a largo plazo, presumiblemente porque un variedad de parásitos, depredadores y competidores está siempre disponible para suprimir el crecimiento de la población potencial de especies de plagas. La dispersión de cultivos entre otras plantas no hospederas, puede hacer más difícil la migración y la búsqueda de plantas hospederas y consecuentemente afectar el crecimiento exponencial de fitófagos o patógenos (Andow, 1991). La diversificación de agroecosistemas generalmente resulta en el incremento de oportunidades ambientales para los enemigos naturales, y consecuentemente, en el mejoramiento del control biológico de plagas. La amplia variedad de diseños vegetacionales disponibles en forma de policultivos, sistemas diversificados de cultivos-malezas, cultivos de cobertura y mulches vivos, y su efecto sobre la población de plagas y enemigos naturales asociados han sido extensivamente revisados (Altieri, 1994 y referencias ahí incluidas). Algunos factores relacionados con la regulación de plagas en agroecosistemas diversificados incluyen: el incremento de la población de parasitoides y depredadores, la disponibilidad de huéspedes y/o presas para los enemigos naturales, la disminución en la colonización y reproducción de las plagas, la inhibición de la alimentación mediante repelentes químicos de plantas no-atractivas a las plagas, la prevención del movimiento y aumento de emigración de plagas, y la óptima sincronización entre enemigos naturales y plagas.

Estudios realizados han mostrado que a través del aumento de la diversidad de plantas en monocultivos anuales, es posible efectuar cambios en la diversidad del hábitat, lo que a su vez favorece la abundancia y efectividad de los enemigos naturales. Esta información puede ser usada para diseñar sistemas de cultivos combinados que incrementen la diversidad y la abundancia de depredadores y parásitos, resultando así en niveles de plagas más bajos que en los monocultivos correspondientes. En general, está bien documentado que en agroecosistemas de policultivos hay un incremento en la abundancia de artrópodos depredadores y parasitoides ocasionado por la expansión en la disponibilidad de presas alternativas, fuentes de néctar y micro-hábitat apropiados (Altieri, 1994). En la Tabla 5 se presentan varios ejemplos de reducción de poblaciones de plagas observadas en policultivos.

Al incrementar la diversidad de plantas dentro del campo se puede facilitar el control biológico. Varios trabajos realizados en la ex Unión Soviética indican que el uso de plantas productoras de néctar en huertos de frutales, eran un recurso alimenticio importante para incrementar la efectividad de insectos entomófagos. Experimentos de campo en el norte del Caucasus, demostraron que la siembra de Phacelia spp. en los huertos incrementaba el parasitismo de Quadraspidiotus perniciosus por su parasitoide Aphytis proclia (Hymenoptera:Aphidiidae). Tres siembras sucesivas de flores de Phacelia en estos campos, incrementó el parasitismo en alrededor de un 70%. Estas mismas plantas han mostrado además, un incremento en la abundancia de Aphelinus mali (Hymenoptera:Aphelinidae) para el control de los áfidos de la manzana, y una marcada actividad del parásito Trichogramma spp. en el mismo cultivo (van den Bosch y Telford, 1964).

La manipulación de la vegetación natural adyacente a los campos de cultivo puede también ser usada para promover el control biológico, ya que la supervivencia y actividad de muchos enemigos naturales frecuentemente depende de los recursos ofrecidos por la vegetación contigua al campo. Los cercos vivos, linderos y otros aspectos del paisaje han recibido gran atención en Europa debido a sus efectos en la distribución y abundancia de artrópodos en las áreas adyacentes a los cultivos (Fry, 1995). En general se reconoce la importancia de la vegetación natural alrededor de los campos de cultivo como reservorio de enemigos naturales de plagas (van Emden, 1965). Estos hábitat pueden ser importantes como sitios alternos para la ivernación de algunos enemigos naturales, o como áreas con recursos alimenticios tales como polen o néctar para parásitos y depredadores. Muchos estudios han documentado el movimiento de enemigos naturales desde márgenes adentro de cultivos, demostrando un mayor nivel de control biológico en hileras de cultivo adyacentes a márgenes de vegetación natural que en hileras en el centro del cultivo (Altieri, 1994). Estudios de los parásitos Tachinidae e Ichneumonidae atacando Barathra brassicae y Plutella xylostella fueron conducidos cerca de Moscú y los datos muestran que la eficiencia del parasitismo fue substancialmente mayor en hileras de repollo cercanas a márgenes con plantas en floración de la familia Umbelifera (Huffaker y Messenger, 1976).

En California, se ha observado que el parásito de huevos Anagrus epos (Hymenoptera:Mymaridae) es efectivo en el control del cicadelido de la uva Erythroneura elegantula (Homoptera:Cicadellidae) en viñedos adyacentes a moras silvestres, puesto que éstas albergan otro cicadelido Dikrella cruentata que no es considerado plaga, pero que sus huevos sirven en el invierno como el único recurso alimenticio para el parásito Anagrus. Estudios recientes han mostrado además, que los árboles de ciruelos plantados alrededor de los viñedos pueden incrementar la población de Anagrus epos y promover el parasitismo temprano en la estación (Flint y Roberts, 1988). También en California en el valle de San Joaquín, el parasitismo del gusano de la alfalfa, Colias eurytheme, por Apanteles medicaginis fue mucho mayor en secciones del campo donde las malezas se encontraban en floración junto a los canales de irrigación en contraste con áreas del cultivo donde la maleza fue destruida (DeBach 1964).

En huertos de manzanas en Noruega, la densidad de la plaga más importante, Argyresthia conjugella (Lepidoptera:Argyresthiidae) depende de la cantidad de alimento silvestre disponible, por ejemplo, el número de grosellas del arbusto silvestre Sorbus acuparia que crecen cada año. Debido a que una larva se desarrolla dentro de una grosella, el número de Argyresthia no puede ser mayor que el número total de grosellas. Así en los anos en los que Sorbus no produce grocellas, ninguna larva de la plaga Argyresthia se desarrolla y por consiguiente el parásito Microgaster politus (Hymenoptera:Braconidae) no se presenta en el área. Entomólogos han sugerido plantar Sorbus, para producir cada año una cosecha abundante y regular de frutas, lo cual permitiría a Argyresthia encontrar suficiente alimento para mantener su población a un nivel razonablemente elevado. Bajo estas condiciones el parásito Microgaster y otros enemigos naturales podrán también mantenerse y reproducirse suficientemente cada año, y mantener así a la población de Argyresthia por debajo del nivel en el cual la plaga esta forzada a emigrar, evitando de esta manera la infestación de las manzanas (Edland, 1995).

Conclusiones

El Control biológico por medio de la importación, incremento y/o conservación de los enemigos naturales puede conllevar a una regulación de especies de plagas a largo plazo, asumiendo que se dé un apropiado manejo cultural de los agroecosistemas (descartando prácticas agrícolas destructivas e incrementando la diversificación de los sistemas de cultivo), garantizando así un ambiente apropiado para incrementar la abundancia y la eficiencia de depredadores y parásitos. Bajo estas condiciones, el control biológico puede convertirse en una estrategia potencialmente auto-perpetuante, garantizando un control a bajo costo y con mínimo o inexistente impacto ambiental (Flint y Roberts, 1989).

La agricultura comercial a gran escala que involucra monocultivos con problemas complejos de plagas, requiere inicialmente la integración de métodos de control químico y cultural en asociación con el uso cuidadoso de enemigos naturales. Para convertir estos sistemas en sistemas totalmente dependientes del control biológico, se requerirá de un proceso escalonado de conversión agroecológica que incluye: el uso eficiente de pesticidas (MIP-Manejo Integrado de Plagas), substitución de insumos (el remplazo de insecticidas químicos por insecticidas botánicos o microbiológicos), finalizando con el rediseño del sistema agrícola diversificado, el cual debe proveer las condiciones medio-ambientales necesarias para el desarrollo de enemigos naturales, permitiendo así al agroecosistema auspiciar su propia protección natural contra plagas (Altieri 1994).

Sistemas de cultivo diversificados, tales como aquellos basados en policultivos, agroforestería o uso de cultivos de cobertura en huertos de frutales, han sido el tópico principal de muchas investigaciones recientes. Esto se relaciona con la amplia evidencia que ha emergido últimamente, de que estos sistemas de cultivo son más sustentables y conservan más los recursos naturales (Vandermeer, 1995). Muchos de estos atributos de sustentabilidad se asocian con niveles altos de biodiversidad funcional (incluyendo enemigos naturales) inherentes a los sistemas complejos de cultivo. La clave es identificar el tipo de biodiversidad que es deseable para mantener o incrementar de manera de auspiciar los servicios ecológicos deseados y determinar así las mejores prácticas que podrían implementarse para incrementar los componentes deseables de biodiversidad. Como se muestra en la Figura 1, son muchas las prácticas y los diseños que tienen un gran potencial para incrementar o afectar negativamente la biodiversidad funcional. La idea es implementar un manejo eficaz de las prácticas agrícolas con el objeto de incrementar y/o regenerar el tipo de biodiversidad que puede subsidiar la sustentabilidad de los agroecosistemas a través del mejoramiento de la eficacia del control biológico de plagas.

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